约翰·汤普森加盟赛门铁克之前，汤普森在IBM工作过近30年，也曾被外界认为是郭士纳最有可能的继任者之一。但当这个愿望被现实击碎后，他毅然选择了离开—— 加盟正陷入危机的赛门铁克。那是1998年。黑色的肌肤、永远生机勃勃和不惧挑战的神采，使他在白人CEO占多数的美国企业界显得卓尔不群。可以说，后来的日子，是他成就了赛门铁克，也是赛门铁克成就了他。

汤普森于 1999 成为赛门铁克的首席执行官，后来成为了微软董事会的独立董事，且在 2014 年 2 月 4 日被任命为董事会主席。

2018年5月1日，微软公司董事长约翰·汤普森将加入硅谷最热门的风险投资公司之一——光速公司，成为最杰出的黑人风险投资家之一。

2021年6月16日，微软公司表示，CEO萨提亚·纳德拉将接替独立董事约翰·汤普森担任董事长。这一任命在微软董事会获得全票通过。